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Repensar la evolución del pie humano: conocimientos de la investigación experimental

Holowka, Nicholas B., and Daniel E. Lieberman. “Rethinking the evolution of the human foot: insights from experimental research.” Journal of experimental biology 221.17 (2018).

doi: 10.1242/jeb.174425

Las explicaciones adaptativas de la anatomía moderna del pie humano han fascinado durante mucho tiempo a los biólogos evolutivos debido a las dramáticas diferencias entre nuestros pies y los de nuestros parientes vivos más cercanos, los grandes simios. Las características morfológicas, incluida la oponibilidad alucal, la longitud del dedo del pie y el arco longitudinal, se han utilizado tradicionalmente para dicotomizar los pies humanos y de los grandes simios como adaptados para la marcha bípeda y la locomoción arbórea, respectivamente. Sin embargo, los modelos biomecánicos recientes de la función del pie humano y las investigaciones experimentales de la locomoción de los grandes simios han socavado esta simple dicotomía. Aquí, revisamos esta investigación, centrándonos en la biomecánica del golpe del pie, el empuje y el almacenamiento de energía elástica en el pie, y mostramos que los humanos y los grandes simios comparten algunas similitudes sorprendentes y subestimadas en la función del pie. como el uso de plantigrady y la capacidad de endurecer el mediopié. También mostramos que varias características únicas del pie humano, incluido un arco longitudinal similar a un resorte y dedos cortos, probablemente sean adaptaciones a las carreras de larga distancia. Usamos este marco para interpretar el registro fósil y argumentamos que el pie humano pasó por tres etapas evolutivas: primero, un gran pie parecido a un simio adaptado para la locomoción arbórea pero con algunas adaptaciones para caminar bípedo; en segundo lugar, un pie adaptado para caminar bípedo eficazmente pero que conserva algunas adaptaciones de agarre arbóreas; y tercero, un pie similar a un humano adaptado para mejorar la economía al caminar y correr largas distancias que había perdido su prensilidad. Con base en este escenario, sugerimos que la selección para la carrera bípeda jugó un papel importante en la pérdida de adaptaciones arbóreas.

Los pies humanos difieren de los de otros animales, incluidos nuestros parientes vivos más cercanos, los grandes simios [en este artículo, usamos el término ‘grandes simios’ para referirnos al grupo parafilético que incluye a todos los miembros existentes de la familia Hominidae que no sean humanos (es decir, chimpancés, bonobos, gorilas y orangutanes)], en numerosos rasgos relacionados con nuestra forma única de locomoción bípeda. Estos incluyen un hueso del talón grande, dedos cortos, un hallux en aducción y no oponible (ver Glosario) y arcos longitudinales y transversales bien desarrollados (ver Glosario; Fig.1A). La mayoría de las explicaciones adaptativas para estas características se basan en las diferencias observadas en la función del pie humano y del gran simio durante la locomoción. Los seres humanos usan sus pies como palancas rígidas durante la marcha bípeda, mientras que los pies de los grandes simios parecen flexionarse en la región del mediopié (ver Glosario) durante el empuje (ver Glosario), presumiblemente debido a la falta de arcos y articulaciones móviles del mediopié para mejorar la prensilidad en locomoción arbórea (ver Glosario; Fig. 1 B) ( DeSilva, 2010 ; Elftman y Manter, 1935a ). Otros estudios han documentado cómo los grandes simios usan sus dedos largos, alucinaciones opuestas y tobillos móviles para agarrar soportes arbóreos ( DeSilva, 2009 ; Holowka et al., 2017a ; Morton, 1924).). Estas observaciones son la base de lo que se ha convertido en un modelo de consenso de la evolución del pie humano: que la selección para caminar bípedo se produjo a expensas de las capacidades locomotoras arbóreas, lo que resultó en una dicotomía entre la anatomía y función del pie humano y del gran simio. De acuerdo con esta forma de pensar, se supone que los rasgos anatómicos del pie característicos de los grandes simios representan adaptaciones para el comportamiento arbóreo, y se supone que los únicos de los humanos están relacionados con la marcha bípeda.

Esta dicotomía ha guiado durante mucho tiempo las reconstrucciones de la locomoción de los homínidos fósiles (ver Glosario) y, por extensión, las teorías de la evolución del bipedalismo humano. Todos los pies de los primeros homínidos exhiben mosaicos variables de rasgos humanos y de grandes simios; en consecuencia, las primeras conductas locomotoras de los homínidos se reconstruyen típicamente como si estuvieran en un continuo entre los humanos y los grandes simios. Debido a la supuesta compensación entre la locomoción arbórea y bípeda, se infiere que las especies con patas parecidas a grandes simios son bípedos menos efectivos, y las especies con patas más parecidas a las humanas son menos arbóreas. Este marco a menudo conduce a reconstrucciones conflictivas de la locomoción de los homínidos fósiles. Por ejemplo, los huesos del pie del primitivo homínido Australopithecus afarensishan sido interpretados como indicativos de que esta especie retenía adaptaciones trepadoras que comprometían la capacidad de caminar bípedo ( Harcourt-Smith y Aiello, 2004 ; Susman et al., 1984 ), o era un bípedo moderno similar a un humano que ya no dependía de la locomoción arbórea ( Latimer y Lovejoy, 1989 ; Ward et al., 2011 ). Esta contradicción representa un callejón sin salida demasiado común en las reconstrucciones de la locomoción de homínidos fósiles, en el que el marco interpretativo dominante se basa en una dicotomía humano-gran simio, lo que dificulta las interpretaciones de la evolución de características complejas y exclusivamente humanas relacionadas con el bipedalismo.

One major problem with this dichotomy is the assumption that all features unique to the human foot are adaptations for bipedal walking, which neglects the possibility that the human foot could be adapted for non-walking behaviors such as running (Bramble and Lieberman, 2004). Further, it assumes that great ape feet are adapted primarily for arboreal locomotion, even though terrestrial quadrupedalism is an important component of locomotor behavior in all African apes (Doran, 1996), and non-locomotor behaviors such as fighting could also have been selected for (Carrier and Cunningham, 2017). A second problem is the argument from design, that anatomical structures in extant species with particular behaviors can be used to infer those same behaviors in fossils, even though many assumed structure–function relationships have little empirical support when tested (Lauder, 1995). Addressing these problems requires developing and testing biomechanical models of specific aspects of foot function. If a model can be empirically determined to behave in vivo as predicted, it can be applied more broadly to infer function from anatomy in living and fossil species. This model-based approach is particularly critical for testing hypotheses about the foot, given its fundamental role in locomotion and the differences between the feet of humans, great apes and other mammals. The basic mechanics of moving the center of mass during walking and running are similar across mammals of different body sizes (Cavagna et al., 1977), but whereas most mammals contact the ground with just their digits (digitigrady) or the tips of their toes (unguligrady), humans and great apes are plantigrade, bringing the whole foot down, including the heel (Fig. 1) (Hildebrand and Goslow, 2001Schmitt and Larson, 1995). As recent experimental studies have shown, plantigrady (see Glossary) in general, and the human foot postures in particular, have important biomechanical implications at both foot strike and push-off during walking and running.

Here, we use a model-based interpretive framework to review the evolution of the human foot, focusing on three major kinematic and kinetic challenges of walking and running: (1) how the foot copes with impact forces (see Glossary) when the lower extremity initially collides with the ground, (2) how the foot creates a propulsive lever for push-off and (3) how the foot stores and releases elastic energy during running. We use this Review to interpret new data from experimental studies of great ape foot biomechanics, then apply these insights to the hominin fossil record to evaluate the selective forces that shaped human foot anatomy, and more broadly the evolution of bipedalism. Because we focus on the foot, we do not directly cover the ankle (talocrural and subtalar joints), but we refer readers to Pontzer et al. (2014)O’Neill et al. (2015) and Zelik and Adamczyk (2016) for overviews of comparative ankle biomechanics in humans and great apes. Additionally, we restrict our review to studies of terrestrial locomotion, but recommend Cartmill (1985)Richmond (2007)DeSilva (2009)Venkataraman et al. (2013)Holowka et al. (2017a) and Wunderlich and Ischinger (2017) for discussions of primate foot biomechanics and pedal grasping during arboreal locomotion. Finally, we acknowledge the role of the foot in behaviors other than steady-state locomotion that may have major consequences for fitness, such as fighting, maneuvering and accelerating. These behaviors have received less attention in foot biomechanics studies, but are nevertheless important to consider in understanding the evolution of the foot, and we therefore refer readers to discussions in Reeser et al. (1983)Carrier et al. (1994) and Carrier and Cunningham (2017).Glossary

Arboreal locomotion

Locomotor behaviors such as climbing that involve travel on branches, tree trunks and other vegetative structures.

Australopithecines

Fossil hominin species (see below) belonging to the genus Australopithecus that existed roughly 2–4 million years ago in Africa and preceded the genus Homo.

Cercopithecines

A taxonomic group including most Asian and African monkey species, including macaques and baboons. They are more closely related to humans and great apes than are South American monkey species.

Collisional energy loss

As weight support is transferred from one foot to the other during bipedal walking, the body’s center of mass velocity is directed forward and downward, and then must be redirected forward and upward. Collisional energy loss describes the mechanical work that must be performed to redirect the body’s center of mass velocity during this step-to-step transition.

Endurance running

Running in humans that is sustained for a long period of time at a moderate pace under aerobic metabolism.

Hallux

The first pedal ray, including the metatarsal and phalanges. In humans this is what is referred to as the ‘big toe’, and in non-human primates the hallux is opposable with the other pedal digits, like the thumb is with the fingers.

Hominins

Humans, and all fossil species that are more closely related to humans than chimpanzees.

Impact force

A spike in ground reaction force following initial foot contact caused by conservation of momentum as the limb is rapidly decelerated.

Intrinsic foot muscles

Muscles that originate and insert on bones of the foot, including abductor hallucis, flexor digitorum brevis and quadratus plantae.

Last common ancestor

Term used to describe the last common ancestor of chimpanzees and humans, the species from which the lineages leading to chimpanzees and humans emerged that existed roughly 6–9 million years ago. Commonly abbreviated as LCA.

Longitudinal arch

A raised region of the foot that is unique to humans, running longitudinally from the heel to the toes. It is defined by the bony conformation of the tarsal and metatarsal bones and maintained by ligaments and muscles. It is higher on the medial side of the foot than on the lateral side.

Metatarsophalangeal joints

The joints between the heads of the metatarsal bones and the proximal phalanges (toe bones).

Midfoot

The region of the foot distal to the heel and ankle including all the joints proximal to the metatarsophalangeal joints. In humans, the longitudinal arch spans the whole midfoot.

Midtarsal break

A phenomenon observed during terrestrial walking in great apes immediately following heel lift. As the heel is lifted from the ground, the foot flexes in the midfoot region such that part of the midfoot briefly maintains contact with the ground.

Plantar aponeurosis

A broad sheet of ligamentous connective tissue with distinctive lateral and central portions that attaches proximally to the plantar calcaneal tubers and distally to the bases of the proximal phalanges and the soft tissue structures under the metatarsal heads.

Plantigrady

A foot posture used during locomotion where the entire plantar surface of the foot including the heel contacts the ground.

Push-off

The period in the second half of stance phase of a walking or running step in humans beginning when the heel starts to rise off the ground and ending when the toes leave the ground.

Stance

Phase of gait when the foot is on the ground.

Transverse arch

A raised region of the foot in the segment’s transverse plane, defined proximally by the conformation of the cuboid and cuneiform bones and distally by the metatarsals. It is present in humans, and argued to be present, but lower, in great apes, although this difference has not been quantified.

Windlass mechanism

In humans, dorsiflexion of the toes creates a moment about the metatarsophalangeal joints that is converted to linear force on the plantar aponeurosis. This increases tension on the plantar aponeurosis, and pulls the calcaneus towards the metatarsal heads, raising the longitudinal arch and stiffening the foot.

Foot strike and collision

One quintessential characteristic of human bipedal walking is foot strike, in which the heel contacts the ground before the rest of the foot. Great apes also frequently heel strike during bipedal and quadrupedal walking (Elftman and Manter, 1935aSchmitt and Larson, 1995), although they sometimes touch down with the heel and lateral side of the foot simultaneously (Vereecke et al., 2003). Several derived aspects of human calcaneus morphology are proposed adaptations to bipedal heel striking, including a robust calcaneal tuber and a lateral plantar process (Fig. 1A). Because great ape calcanei, which lack a lateral plantar process, are considered too gracile to withstand the loads encountered during bipedalism (Latimer and Lovejoy, 1989), calcaneal morphology has been used to reconstruct fossil hominin locomotion (e.g. DeSilva et al., 2013). However, comparative studies have not clearly articulated or tested whether a gracile calcaneus hampers bipedal performance, nor have they argued why a heel strike is advantageous in human-like walking.

Fig. 1.

Human and chimpanzee feet. (A) Human and chimpanzee foot skeletons, superior view (above) and medial view (below). Arrowhead indicates dorsal doming of metatarsal head, present in humans but not chimpanzees. (B) Gross kinematics of human and chimpanzee feet during push-off in bipedal walking. At midstance, the plantar surface of the foot is flat on the ground in both species. This posture is referred to as ‘plantigrady’. Subsequently, the longitudinal arch helps convert the human foot into a stiff lever, allowing the heel and midfoot to be lifted off the ground simultaneously during push-off. In chimpanzees, the midfoot briefly maintains contact with the ground after heel lift owing to dorsiflexion at the mobile midfoot joints. This motion is called the ‘midtarsal break’ and is indicated by the arrowhead. Modified from Elftman and Manter (1935a).

Es bien sabido que caminar y correr bípedo con un golpe de talón implica un aumento rápido y temporal de la fuerza de reacción vertical del suelo al comienzo de la postura (ver Glosario), llamado fuerza de impacto ( Fig. 2 A, C). Estas fuerzas de impacto se han implicado en el daño tisular que conduce a enfermedades degenerativas de las articulaciones y otras lesiones musculoesqueléticas ( Whittle, 1999 ), aunque los factores biomecánicos que determinan estas fuerzas y cómo se transmiten a través del cuerpo no se comprenden completamente. Recientemente, varios estudios han desarrollado y probado un modelo biomecánico de pisada en humanos que demuestra que las fuerzas de impacto ocurren cuando una porción de la extremidad inferior, la masa efectiva, desacelera abruptamente, requiriendo una rápida disipación de energía mecánica (Chi y Schmitt, 2005 ; Lieberman et al., 2010 ). Según este modelo, el pico de impacto es una función de la velocidad del pie en el momento del impacto, la distensibilidad de la articulación del tobillo y la rodilla y la duración de la desaceleración, que a su vez depende de la compresión de una almohadilla de grasa fibrosa y gruesa debajo del tubérculo calcáneo ( Gefen et al., 2001 ). Esta almohadilla del talón disipa entre el 17 y el 45% de la energía devuelta desde el suelo en el momento del impacto en los seres humanos ( Gefen et al., 2001 ; Pain y Challis, 2001 ). Los grandes simios a menudo producen fuerzas de impacto cuando caminan bípedos ( Figura 2 B) ( Crompton et al., 2008 ; Pontzer et al., 2014 ), pero también poseen almohadillas gruesas en los talones que presumiblemente disipan algo de energía al golpear el pie (Cuervo, 1936 ; Vereecke et al., 2003 ). Además, según el modelo descrito anteriormente, los grandes simios deberían ser capaces de mitigar las fuerzas de impacto durante la marcha bípeda reduciendo la velocidad del pie antes del aterrizaje y el aterrizaje con posturas articulares más dóciles. En particular, al utilizar mayores ángulos de flexión de la rodilla, los grandes simios podrían reducir potencialmente la masa efectiva de la extremidad que desacelera al golpear el pie.

Figura 2.

Fuerzas de reacción vertical del suelo durante la fase de apoyo en locomoción bípeda. El rojo indica fuerza de impacto. La fuerza está en unidades de peso corporal (BW). Tanto los humanos (A) como los chimpancés (B) producen un pico de impacto después del golpe del pie durante la marcha bípeda. Los seres humanos producen un pico de fuerza de alto impacto cuando corren con un golpe de talón (C), pero normalmente no producen un pico de fuerza de impacto cuando corren con un golpe de antepié (D). Imágenes de pies modificadas de Elftman y Manter (1935a) .

Recientemente, Webber y Raichlen (2016)demostraron que los seres humanos pueden reducir o evitar las fuerzas de impacto al caminar al tocar primero el suelo con el antepié. Además, al usar posturas digitígradas al caminar, los humanos podrían aumentar la longitud de la extremidad inferior desde la cadera hasta el punto de contacto con el suelo, lo que teóricamente aumentaría la distancia recorrida por zancada. Entonces, ¿por qué los humanos caminan con golpes de talón y posturas plantígradas? Una posible razón la proporciona el modelo de colisión del soporte del centro de masa: en el golpe del talón, el centro de masa del cuerpo se mueve hacia adelante y hacia abajo, pero debe ser redirigido hacia adelante y hacia arriba. La cantidad de trabajo negativo que debe realizar la extremidad principal para efectuar este cambio, llamado ‘pérdida de energía por colisión’ (ver Glosario), es proporcional al cuadrado del ángulo entre las extremidades en el momento de la pisada (Donelan et al., 2002 ). Al aterrizar en la parte posterior del pie (el talón) con la extremidad delantera y empujar desde la parte delantera del pie (los dedos del pie) con la extremidad posterior, los humanos reducen drásticamente este ángulo y, por lo tanto, el costo de caminar ( Adamczyk y Kuo, 2013 ). De hecho, Cunningham et al. (2010) encontraron que los humanos deben realizar más trabajo para superar las pérdidas por colisión cuando caminan con posturas digitígradas en lugar de plantígradas. Además, encontraron que la plantígrafa reduce los momentos articulares externos que los músculos del tobillo deben resistir en comparación con la digital. Esta estrategia distingue a los humanos de otros bípedos terrestres ( Usherwood et al., 2012 ), y puede explicar en parte el costo metabólico relativamente bajo de caminar en humanos (Biewener y col., 2004 ; Cunningham et al., 2010 ). Además, Webber y Raichlen (2016) demostraron que el uso de un golpe con el talón al comienzo de la postura durante la marcha plantígrada permite que el centro de presión se mueva hacia adelante debajo del pie durante la fase de postura, aumentando efectivamente la longitud de la zancada y mejorando la economía de la marcha humana.

Debido a que los grandes simios usan posturas plantígradas del pie, planteamos la hipótesis de que también se benefician de las ventajas descritas anteriormente durante el bipedalismo. Sin embargo, debido a que los grandes simios usan una variedad de posturas de golpe de pie ( Schmitt y Larson, 1995 ; Vereecke et al., 2003 ), predeciríamos que tienen las longitudes de zancadas más largas y efectivas y los costos de colisión más bajos cuando aterrizan con un golpe de talón. Queda por probar si los golpes del talón de los grandes simios generan fuerzas de impacto más altas que otras posturas de golpe del pie, como en los humanos ( Webber y Raichlen, 2016 ).

Aunque el golpe con el talón es energéticamente favorable para la marcha bípeda, durante la carrera humana provoca fuerzas de impacto y tasas de carga aproximadamente de dos a cuatro veces mayores que las experimentadas al caminar descalzo ( Fig.2 C) ( Chi y Schmitt, 2005 ; Lieberman et al. , 2010 ). Para evitar estas fuerzas dolorosas y potencialmente dañinas, los humanos descalzos tienden a golpear el antepié o el mediopié cuando corren ( Fig. 2 D). A diferencia de caminar, correr es una marcha de resorte en masa en la que no hay períodos de contacto de dos extremidades, lo que elimina cualquier ventaja energética de usar un golpe de talón ( Cunningham et al., 2010 ; Perl et al., 2012). Los golpes de antepié y mediopié implican aterrizar con un tobillo en flexión plantar más que los golpes de talón, lo que permite una dorsiflexión controlada del tobillo que permite a las personas evitar los picos de impacto de tres maneras: reduciendo la masa efectiva de la extremidad que desacelera rápidamente, aumentando la distensibilidad de las extremidades inferiores y convirtiendo la energía de traslación generada en el impacto en energía de rotación en el tobillo ( Lieberman et al., 2010 ). Por lo tanto, los humanos parecen ser capaces de mitigar las fuerzas de alto impacto asociadas con la carrera bípeda a través de ajustes cinemáticos, en lugar de depender de adaptaciones anatómicas.

Empuje y propulsión

Como bípedos plantígrados, los humanos usan el pie para generar una potencia positiva considerable en el tobillo en la segunda mitad de la fase de apoyo, tanto al caminar como al correr ( Farris y Sawicki, 2012 ). La propulsión eficaz requiere endurecer las articulaciones del mediopié, que son las articulaciones entre el calcáneo y los metatarsianos ( Fig. 1 A), ante momentos externos elevados. Durante décadas, el consenso ha sido que la rigidez del mediopié es posible gracias al arco longitudinal (ver Glosario), una característica exclusivamente humana ( Fig.1). El arco longitudinal está definido por los huesos del mediopié, que se mantienen en su lugar mediante ligamentos, músculos y, más superficialmente, la aponeurosis plantar (ver Glosario), una hoja ancha de tejido conectivo ligamentoso. Esta estructura compleja se adhiere proximalmente al tubérculo calcáneo y distalmente a las bases de las falanges proximales, así como a las estructuras de tejido blando debajo de las cabezas de los metatarsianos. Debido a esta inserción distal, los momentos de dorsiflexión en las articulaciones metatarsofalángicas (ver Glosario) se convierten en una fuerza lineal que tensa la aponeurosis plantar, accionando el ‘mecanismo de molinete’ (ver Glosario) del pie ( Fig.3 A, B) ( Hicks , 1954). Esta tensión tira del calcáneo hacia las cabezas de los metatarsianos, elevando efectivamente el arco longitudinal y endureciendo el mediopié durante el empuje. En su estudio seminal de la marcha bípeda en chimpancés, Elftman y Manter (1935a) observaron que, a diferencia de los humanos, el mediopié del chimpancé mantiene brevemente el contacto con el suelo después de la elevación del talón, una “ rotura mediotarsiana ” (ver Glosario) observada posteriormente en otros grandes simios ( Fig.1 B) ( D’Août et al., 2002 ; DeSilva, 2010 ). La mayoría de los investigadores asumieron que la ausencia de una rotura mediotarsiana en humanos se debe al endurecimiento pasivo del arco longitudinal a través del mecanismo del molinete y que, por lo tanto, los grandes simios no pueden endurecer el mediopié al caminar (Bojsen-Møller, 1979 ).

Fig. 3.

El mecanismo de molinete del pie humano.(A) La aponeurosis plantar se inserta proximalmente al calcáneo y distalmente a las falanges proximales, y la tuberosidad del escafoides indica la altura del arco longitudinal. (B) Durante el empuje, las articulaciones metatarsofalángicas se dorsiflexionan y la aponeurosis plantar envuelve las cabezas de los metatarsianos, creando una tensión que ejerce una fuerza lineal que tira del calcáneo hacia adelante y eleva efectivamente el arco longitudinal. Esto hace que el pie sea una palanca rígida para una transmisión de potencia efectiva desde la articulación del tobillo. (C) Estudios recientes indican que los músculos intrínsecos del pie (en rojo en el diagrama) aumentan el mecanismo del molinete al endurecer activamente el mediopié. Estos mecanismos permiten que las articulaciones del mediopié generen energía que contribuye a la fuerza de empuje producida en el tobillo.

El modelo de molinete de la función del pie humano se ha perfeccionado recientemente para incluir la contribución de los músculos intrínsecos del pie (ver Glosario) ( Fig. 3 C). Muchos de estos músculos se insertan proximalmente a la superficie plantar del calcáneo y distalmente a los dedos de los pies y, por lo tanto, deben ser capaces de resistir la compresión del arco longitudinal cuando se contraen, similar a la resistencia proporcionada por la aponeurosis plantar cuando los dedos están en dorsiflexión ( McKeon et al., 2014 ). De acuerdo con esta expectativa, Kelly y sus colegas encontraron que varios músculos intrínsecos del pie flexionan plantar las articulaciones del mediopié cuando se estimulan eléctricamente al sentarse y se contraen isométricamente después del levantamiento del talón al caminar ( Kelly et al., 2014 , 2015). Estos hallazgos sugieren que la rigidez del pie aumenta mediante la activación de los músculos intrínsecos del pie, que ayudan a oponerse a los momentos de alta dorsiflexión en las articulaciones del mediopié durante el empuje.

Esta idea ayuda a explicar dos descubrimientos recientes y sorprendentes de estudios experimentales sobre la locomoción de los grandes simios. Primero, Bates et al. (2013) midieron las distribuciones de la presión plantar durante la marcha bípeda en humanos, bonobos y un orangután, y encontraron que algunos de los pasos de los grandes simios se superponían con algunos de los pasos humanos en la magnitud de los picos de presión que se cree que son indicativos de la distensibilidad del mediopié (ver también DeSilva et al., 2015 ). En segundo lugar, utilizando cinemática tridimensional (3-D), Holowka et al. (2017b) encontraron solo diferencias pequeñas (pero significativas) entre humanos y dos chimpancés en la cantidad total de dorsiflexión del mediopié durante el período de apoyo de una sola extremidad de la marcha bípeda cuando se levanta el talón ( Fig.4). Estos hallazgos sugieren que los grandes simios pueden endurecer las articulaciones de la parte media del pie durante la marcha bípeda incluso sin un arco longitudinal, lo que socava una importante suposición de la dicotomía entre la función del pie humano y del gran simio. Según el modelo de molinete modificado, el mecanismo más probable detrás de este endurecimiento es la activación de los músculos del pie, cuyas inserciones y tamaños son generalmente similares en los grandes simios y los humanos ( Oishi et al., 2018 ). Aunque in vivoActualmente no se dispone de datos de electromiografía, predecimos que la actividad intrínseca de los músculos del pie está estrechamente relacionada con la rigidez del pie durante la marcha en los grandes simios. Si es así, los grandes simios pueden transformar el pie en una palanca moderadamente rígida durante la locomoción terrestre, así como mantener las articulaciones móviles del mediopié para agarrar el soporte arbóreo ( Holowka et al., 2017a ). Sin embargo, los grandes simios no parecen ser capaces de endurecer sus pies tanto como los humanos durante la marcha bípeda ( Bates et al., 2013 ; Holowka et al., 2017b ), lo que potencialmente limita la potencia que sus músculos pueden entregar al suelo durante la marcha . empuje, aunque queda por medir.

Figura 4.

Movimiento del mediopié en humanos y chimpancés durante la marcha bípeda. Movimiento del plano sagital total para las articulaciones del mediopié entre el calcáneo y los metatarsianos durante la fase de apoyo en (A) chimpancés y (B) humanos. Los ángulos de dorsiflexión son positivos y los ángulos de flexión plantar son negativos. Las líneas punteadas verticales indican el comienzo y el final del soporte de una sola extremidad. (C) Rangos de movimiento promedio en posición completa, primer soporte de doble extremidad (DS1), soporte de una sola extremidad (SS) y segundo soporte de doble extremidad (DS2). Tenga en cuenta que los chimpancés utilizaron un movimiento leve pero significativamente menor durante la SS, lo que es consistente con un pie un poco menos rígido durante el empuje. Sin embargo, los seres humanos utilizaron una flexión plantar significativamente mayor durante la DS2 y el movimiento total en general, lo que sugiere un mediopié más móvil durante la marcha bípeda que en los chimpancés. Modificado deHolowka y col. (2017b) .

Una segunda enmienda al modelo de molinete se deriva del reconocimiento de sitios de trabajo significativo positivo y negativo dentro del pie. Después de la elevación del talón, el centro de presión se mueve anteriormente debajo del pie, creando momentos de alta dorsiflexión en las articulaciones metatarsofalángicas que deben resistir los músculos flexores digitales ( Rolian et al., 2009 ) ( Fig. 5 A). La magnitud de estos momentos debe correlacionarse con la longitud de la punta, que se aproxima a la distancia del centro de presión de estas juntas en el empuje y, por extensión, el brazo de carga de la fuerza de reacción del suelo que actúa sobre ellas. En un estudio de sujetos humanos, Rolian et al. (2009)encontraron que la longitud de los dedos no tiene un efecto apreciable sobre la fuerza muscular estimada requerida para resistir los momentos de la articulación metatarsofalángica durante la marcha, pero tiene un efecto significativo sobre las fuerzas musculares estimadas durante la carrera, ya que correr implica fuerzas de reacción del suelo mucho más altas en una sola extremidad durante el empuje apagado. Los grandes simios poseen dedos más largos que los humanos ( Schultz, 1963 ) y, por lo tanto, planteamos la hipótesis de que necesitan producir fuerzas flexoras digitales aún mayores durante el bipedalismo. Sin embargo, los chimpancés y los bonobos caminan con ángulos de dorsiflexión de la articulación metatarsofalángica más bajos al final de la postura que los humanos ( Fernández et al., 2016 ; Griffin et al., 2010).). En consecuencia, los seres humanos poseen superficies articulares orientadas dorsalmente en sus cabezas metatarsianas (‘domo dorsal’; Fig.1 A), lo que refleja la capacidad de sus articulaciones metatarsofalángicas para soportar altas cargas de compresión en las posturas altamente dorsiflexionadas utilizadas durante el empuje bípedo ( Susman et al. al., 1984 ). Los grandes simios, por el contrario, exhiben cabezas metatarsianas orientadas plantar, que se cree que se adaptan mejor a las posturas articulares que se utilizan al agarrar soportes arbóreos.

Figura 5.

Efecto de la longitud del dedo del pie sobre el requisito de fuerza flexora durante la locomoción bípeda. Durante el empuje, se genera un momento externo alrededor de las articulaciones metatarsofalángicas como el producto de la fuerza de reacción del suelo (GRF) y su brazo de momento a la articulación ( R ). En un pie humano típico (A), este momento es contrarrestado por la fuerza ( flexor F ) del flexor largo de los dedos (FDL), cuyo brazo de momento ( r ) es muy pequeño. En un pie de homínido temprano con falanges más largas (B), pero con un radio de cabeza metatarsiano similar ( r ), este momento aumenta ( R ′), requiriendo más fuerza ( flexor F ′ ) del FDL. Modificado de Rolian et al. (2009) .

Los nuevos modelos de marcha humana reconocen las articulaciones metatarsofalángicas como sitios de trabajo potencialmente importantes dentro del pie ( Zelik et al., 2015 ), pero hallazgos recientes sugieren que el modelo de molinete de la función del pie humano debería modificarse para acomodar el trabajo positivo en las articulaciones del mediopié. ( Figura 3 C). Los modelos cinemáticos de múltiples segmentos del pie humano muestran una considerable flexión plantar del mediopié que coincide con la dorsiflexión de la articulación metatarsofalángica durante el empuje (p. Ej ., Takahashi et al., 2017)). Según estimaciones de dinámica inversa, la potencia generada en las articulaciones del mediopié compensa con creces la pérdida de energía en las articulaciones metatarsofalángicas y coincide con el pico en la potencia del tobillo al final de la postura, lo que contribuye al trabajo neto positivo producido por el pie durante el empuje. ( Takahashi et al., 2017 ; Zelik y Honert, 2018 ). Holowka y col. (2017b) encontraron que los chimpancés usan significativamente menos flexión plantar del mediopié que los humanos al final de la postura ( Fig.4), lo que sugiere una menor capacidad para generar energía durante el despegue. Además, la cantidad de movimiento del mediopié utilizado por los humanos durante el despegue es incluso mayor que la exhibida por los chimpancés durante la ruptura mediotarsiana, lo que contradice la noción de que los humanos caminan con pies más rígidos que los grandes simios, y destaca la movilidad dinámica del ser humano. pie durante la propulsión. Estos hallazgos demuestran que las observaciones generales del movimiento del mediopié durante la marcha no caracterizan con precisión las diferencias en la cinemática intrínseca del pie entre humanos y grandes simios, y revelan la necesidad de más datos experimentales sobre la cinética de la articulación del mediopié. Sin embargo, con base en los estudios resumidos anteriormente, planteamos la hipótesis de que los humanos producen más potencia intrínseca del pie durante el empuje en la locomoción bípeda que los grandes simios.

Todos los modelos revisados ​​hasta ahora han asumido que la estructura principal responsable de la rigidez del pie es el arco longitudinal, lo que hace que esta estructura sea el foco dominante de la biomecánica comparativa del pie hominoide durante décadas. Sin embargo, Venkadesan y sus colegas han propuesto recientemente que el arco transversal también juega un papel vital en la rigidez del pie humano ( Venkadesan et al., Preprint de 2017 ; Yawar et al., Preprint de 2017 ). El arco transversal está definido por la conformación de los huesos cuboides y cuneiformes, las bases de los metatarsianos y la torsión de las diáfisis de los metatarsianos ( Fig.6). En su modelo, Venkadesan y sus colegas compararon estos huesos con una placa delgada ligeramente curvada en un extremo en el plano transversal, como un billete de dólar doblado, y demostraron geométricamente que esta forma proporciona una resistencia significativa a la flexión del plano sagital. Argumentan que esta forma se mantiene en humanos por el músculo tibial posterior proximalmente y por el ligamento metatarsiano transverso distalmente, y afirman que el arco transversal proporciona la mayor parte de la rigidez pasiva del pie humano. En apoyo de esta noción, muestran que los pies humanos son aproximadamente dos veces más rígidos que los de los monos, incluso después de tener en cuenta la rigidez proporcionada por la aponeurosis plantar ( Bennett et al., 1989 ). Los grandes simios también muestran un arco transversal de sus huesos tarsales y bases metatarsianas (Drapeau y Harmon, 2013 ), lo que puede explicar en parte la rigidez de sus pies durante la marcha bípeda ( Bates et al., 2013 ; Holowka et al., 2017b ). Sin embargo, debido a las alucinaciones móviles de los grandes simios, sus ligamentos metatarsianos transversales no unen fuertemente el primer rayo del pie a los rayos laterales como en los humanos ( Raven, 1936 ), lo que probablemente limita la rigidez proporcionada por el arco transversal.

Figura 6.

The transverse arch of the foot. (A) The transverse arch in the human foot (medial view) is defined by the conformation of the cuboid, cuneiform bones and metatarsals, as indicated by the arrow. Foot skeleton modified from Elftman and Manter (1935a). (B) Schematic transverse plane view of metatarsal bases (gray) and heads (white) in humans and gorillas. Dashed lines indicate approximate orientations of heads and bases. Note the greater offsets in orientations of heads and bases in metatarsals 3–5 in humans, creating a more clearly defined transverse arch compared with that of gorillas. Modified from Morton (1922).

Elastic energy storage and release

Aunque las comparaciones tradicionales de la anatomía del pie humano y del gran simio avanzaron la idea de que el pie humano desarrolló un mecanismo de rigidez para la marcha bípeda ( Elftman y Manter, 1935b ), Ker et al. (1987)transformó nuestra comprensión de la biomecánica del pie al mostrar que el arco longitudinal funciona como un resorte que ahorra energía durante la carrera. El cuerpo que corre se puede modelar como un péndulo invertido cargado por resorte, con el centro de masa del cuerpo cayendo en la primera mitad de la fase de apoyo, estirando los tendones en la extremidad inferior que almacenan energía potencial a medida que se flexionan las articulaciones. En la segunda mitad de la postura, estos tendones retroceden a medida que se extiende la extremidad, lo que ayuda a impulsar el centro de masa hacia arriba y hacia adelante y, al mismo tiempo, ahorra energía mecánica. Debido a que los humanos caminan y corren con posturas plantígradas, los tendones que cruzan las articulaciones del pie no están situados para almacenar y liberar energía como en otros animales ( Alexander, 1991). Sin embargo, la compresión del arco longitudinal bajo carga proporciona un mecanismo único para el ahorro de energía elástica al estirar las estructuras elásticas en el pie, que posteriormente retroceden durante el empuje. Ker y col. (1987) probaron por primera vez este modelo de resorte montando pies humanos de cadáveres en un aparato que cargaba cíclicamente el arco longitudinal en una flexión de tres puntos usando fuerzas similares a las experimentadas al correr a 4.5 m s -1 ( Fig. 7 ). Al cuantificar el movimiento del arco longitudinal durante estos ciclos, estimaron que la energía ahorrada por el pie es aproximadamente el 17% de la energía necesaria para soportar el peso corporal durante la fase de apoyo de un paso de carrera.

Figura 7.

Almacenamiento y liberación de energía elástica en el pie humano. Curva fuerza-desplazamiento modificada de Ker et al. (1987) para un pie de cadáver bajo una carga simulada en la mitad de la postura para una persona de 70 kg corriendo a 4.5 m s −1 . Se aplicó una carga a la base del pie usando un actuador para simular la fuerza de reacción del suelo (a) y la fuerza del tríceps sural (b), lo que resultó en la fuerza de compresión total sobre el arco (c). El desplazamiento del arco se midió como el desplazamiento del actuador. A medida que se aplica fuerza, el arco se deforma (flechas hacia arriba) y luego retrocede (flechas hacia abajo), perdiendo algo de energía (área entre las curvas), pero devolviendo la mayor parte de la energía (región sombreada en azul debajo de la curva).

Aunque este modelo fue muy influyente, no se probó in vivo hasta que Stearne et al. (2016) midieron el almacenamiento de energía elástica en los pies humanos al caminar y correr con un mínimo de calzado deportivo y calzado deportivo con plantillas personalizadas diseñadas para restringir la deformación del arco longitudinal. Basado en un modelo mecánico derivado de Ker et al. (1987) , predijeron la cantidad de energía almacenada en el arco longitudinal en condiciones de calzado “normal” versus “plantilla” y compararon sus predicciones con el costo metabólico de transporte medido. Encontraron una buena concordancia entre los conjuntos de datos cuando los sujetos corrían a 2,7 m s −1en terreno llano, con el zapato con ‘plantilla’ aumentando el gasto de energía en un promedio de 7% y 6% en relación con el zapato ‘normal’ en las predicciones del modelo y las mediciones del costo metabólico, respectivamente. Estos costes equivalen a la energía ahorrada debido a la deformación y el retroceso del arco longitudinal en la condición “normal” del calzado. Aunque estos ahorros están considerablemente por debajo de los predichos por Ker et al. (1987) , ese estudio simuló fuerzas para velocidades de carrera que eran un 67% más rápidas que las utilizadas en Stearne et al. (2016) y, por lo tanto, se espera que produzca un mayor ahorro energético. Finalmente, Stearne et al. (2016) no encontraron diferencias en los costos metabólicos de caminar en las condiciones “normal” y “plantilla”, lo que indica que el arco longitudinal no funciona como un resorte al caminar.

Recientemente, McDonald et al. (2016) y Wager y Challis (2016) utilizaron modelos musculoesqueléticos tridimensionales para argumentar que la aponeurosis plantar es un sitio importante de almacenamiento de energía elástica durante la carrera. Además, Kelly et al. (2015) encontraron evidencia de que los músculos intrínsecos del pie también se estiran activamente para absorber energía en la primera mitad de la postura durante la carrera, almacenando potencialmente energía que podría liberarse cuando se acortan en la segunda mitad de la postura. El almacenamiento de energía elástica ocurre potencialmente en los tendones centrales de estos músculos, la matriz extracelular que rodea sus fibras y las moléculas de titina de sus miofilamentos ( Roberts, 2016).). Independientemente de qué tejidos del pie actúen como resortes, el almacenamiento de energía elástica en el pie depende de la presencia de un arco longitudinal y, por lo tanto, planteamos la hipótesis de que los pies de los grandes simios no pueden ahorrar energía de manera significativa durante la carrera.

La evolución del pie humano

Los estudios revisados ​​hasta ahora socavan la noción de que los pies de los grandes simios están adaptados principalmente para trepar y los pies humanos solo para caminar bípedos. Estudios anteriores han utilizado esta dicotomía para reconstruir la locomoción de los homínidos fósiles que muestran un mosaico de características del pie como caminar con una forma de bipedalismo en algún lugar a lo largo de un continuo de humano a gran simio, o caminar con bipedalismo similar a humano pero en su mayoría abandonando el comportamiento arbóreo. Basándonos en los modelos revisados ​​aquí, en cambio proponemos un escenario de tres etapas de la evolución del pie humano siguiendo la divergencia de los homínidos del último ancestro común (LCA; ver Glosario) de chimpancés y humanos ( Fig.8). (1) En primer lugar, un pie similar a un gran simio generalmente con algunas adaptaciones para una mayor economía de marcha bípeda, pero sin grandes compensaciones con la capacidad de agarre del pedal, como lo representan los fósiles atribuidos a Ardipithecus ramidus . (2) En segundo lugar, un pie con adaptaciones para la plantígrada del golpe del talón y una mayor rigidez del mediopié durante la marcha bípeda, pero que habría conservado algunas adaptaciones de agarre del pedal, como lo representan los fósiles y las huellas atribuidas al Australopithecus afarensis . (3) En tercer lugar, un pie que había cedido la mayor parte de su prensilidad a favor de adaptaciones para las capacidades de almacenamiento de energía elástica y otras características útiles para caminar y correr largas distancias, representadas por fósiles y huellas atribuidas a los primeros miembros del género. Homo .

Figura 8.

Escenario en tres etapas de la evolución del pie humano. (A) La etapa 1 está representada por fósiles de Ardipithecus ramidus ( Lovejoy et al., 2009 ), y se caracteriza por la retención de un hallux ampliamente abducente y oponible (1) y dedos largos (2), pero elongación del mediopié (3) . (B) La etapa 2 está representada por fósiles de Australopithecus afarensis ( Latimer et al., 1982 ; Ward et al., 2011 ) y las huellas de Laetoli (contorno punteado ; Leakey y Hay, 1979 ), y se caracteriza por plantígrados de talón (4 ) y un arco longitudinal bajo (5), pero retención de leve abducción alucal (6) y dedos largos (7). (C) La etapa 3 está representada por Homo habilis yFósiles de Homo erectus ( Day y Napier, 1964 ; Pontzer et al., 2010 ), así como las huellas de Ileret (línea discontinua; Bennett et al., 2009 ), y se caracteriza por un hallux completamente en aducción (8), un humano -como arco longitudinal (9) y dedos aparentemente cortos según la evidencia de la huella (10).

Etapa 1: Ardipithecus ramidus

El homínido fósil más antiguo del que se han recuperado grandes restos de pedales es A. ramidus , de la región de Middle Awash de Etiopía ( Fig. 8 A) ( Lovejoy et al., 2009 ). Estos fósiles datan de 4,4 millones de años, entre 2 y 5 millones de años después de la LCA ( Moorjani et al., 2016 ). Desafortunadamente, no se han descubierto huellas asociadas con esta especie y, por lo tanto, no hay evidencia directa de que caminara con una postura de pie plantígrado o usara un golpe de talón, aunque es probable que los humanos y los grandes simios hagan ambas cosas. Sin embargo, se conserva suficiente material fósil para aplicar otros modelos de biomecánica del pie para reconstruir A. ramidus.paso. Primero, la presencia de un hallux ampliamente divergente y oponible, similar al de los chimpancés ( Lovejoy et al., 2009 ), probablemente indica la ausencia de un arco longitudinal, ya que un hallux móvil socavaría la integridad del lado medial del arco, que es su región más pronunciada en humanos. Si es así, A. ramidus no habría podido aprovechar el ahorro de energía elástica en el pie durante la carrera. Además, al igual que los grandes simios, A. ramidus poseía dedos largos y curvos útiles para agarrar los pedales ( Richmond, 2007 ; Susman et al., 1984 ), pero eso habría causado momentos articulares metatarsofalángicos elevados durante la carrera ( Rolian et al., 2009 ). .

Incluso en ausencia de un arco longitudinal similar al humano, A. ramidus probablemente todavía pudo endurecer su pie durante el empuje a través de otros mecanismos como la activación de los músculos intrínsecos del pie ( Bates et al., 2013 ). Además, Lovejoy et al. (2009) argumentó que A. ramidus podría haber usado el músculo peroneo largo para endurecer el pie, basándose en la presencia de una faceta en el cuboides para un hueso sesamoideo, el os peroneo, que típicamente está incrustado en el tendón del músculo en cercopitecinos ( ver Glosario) y gibones. Lovejoy y col. (2009)argumentan que este hueso aumenta el brazo de palanca del tendón del peroneo largo y, por lo tanto, mejora su capacidad para endurecer la parte media del pie. Además, basándose en gran parte en este mecanismo, argumentan que el pie del LCA humano-chimpancé funcionó de manera similar al de los cercopitecinos. Sin embargo, este argumento se ve socavado por la evidencia de que los gibones y los cercopitecinos tienen patas muy dóciles en comparación con los humanos y los chimpancés ( DeSilva, 2010 ; Greiner y Ball, 2014 ; Vereecke y Aerts, 2008 ), y la falta de evidencia sólida de que el peroneo largo puede endurecer el mediopié en humanos. Por tanto, las implicaciones funcionales del os peroneo no están claras. Basado en las muchas características de chimpancé en el pie de A. ramidus (Pilbeam y Lieberman, 2017 ), sugerimos que el LCA humano-chimpancé probablemente poseía un pie parecido a un gran simio, tanto en forma como en función.

Sin embargo, varias características del pie de A. ramidus parecen derivar de adaptaciones para la marcha bípeda que no están presentes en los grandes simios. En particular, sus proporciones cuboides indican una región del mediopié relativamente más larga que la de los chimpancés, dentro del rango de los humanos ( Lovejoy et al., 2009 ). Suponiendo que A. ramidus usara posturas plantígradas para caminar, un mediopié alargado habría aumentado la longitud total del pie y, por lo tanto, la distancia recorrida por el centro de presión debajo del pie sobre la fase de apoyo. Esto habría reducido efectivamente la pérdida de energía por colisión ( Adamczyk y Kuo, 2013 ) y habría aumentado la longitud efectiva de la extremidad inferior para mejorar la economía de la marcha ( Webber y Raichlen, 2016).). Además, la cúpula dorsal de la cabeza del tercer metatarsiano sugiere que las articulaciones metatarsofalángicas laterales (no hallux) se cargaron en posturas articulares de gran flexión dorsal durante la marcha bípeda ( Lovejoy et al., 2009 ; Fernández et al., 2018 ). Sin embargo, la cabeza del primer metatarsiano no tiene una cúpula dorsal, lo que sugiere que A. ramidus utilizó una mecánica de empuje diferente a la de los humanos, quizás debido a su hallux oponible.

Etapa 2: los australopitecinos

La evidencia más antigua de pies más parecidos a los humanos aparece en forma de huellas de 3.66 millones de años del sitio de Laetoli en Tanzania, que se atribuyen más comúnmente al australopitecino (ver Glosario) A. afarensis ( Fig.8 B ) ( Leakey y Hay, 1979 ; Masao et al., 2016 ). Estas huellas se caracterizan por impresiones profundas del talón, que indican un uso del talón similar al de un humano (y al de un chimpancé) en el soporte del peso ( Crompton et al., 2012 ; Hatala et al., 2016a ; Raichlen y Gordon, 2017 ). También muestran evidencia de alucinaciones levemente secuestradas en relación con los humanos modernos habitualmente descalzos ( Bennett et al., 2009), pero que probablemente había perdido la oponibilidad de los de los grandes simios ( Day y Wickens, 1980 ). Además, la huella de la huella de Laetoli mejor conservada muestra una región medial del mediopié relativamente poco profunda que indica un arco longitudinal, aunque más baja en promedio de lo que se ha medido en una gran muestra de huellas humanas modernas ( Hatala et al., 2016a ). Sin embargo, debido a que esta pista representa solo a un individuo y muestra cierta superposición con las huellas de la muestra humana moderna, estas conclusiones deben interpretarse con cautela.

Estas inferencias de las huellas están respaldadas por varios aspectos de la morfología de los huesos del pie conservados en fósiles de A. afarensis adultos de 3.2 millones de años de la formación Hadar en Etiopía ( Fig.8 B), así como en un fósil de 3.3 millones de años descrito recientemente. Pie fósil juvenil de A. afarensis de un año de la formación Dikika en Etiopía ( DeSilva et al., 2018 ). Los fósiles adultos de Hadar muestran un tubérculo calcáneo grande, similar al humano, con un proceso plantar lateral moderadamente desarrollado, que algunos han interpretado como una adaptación para caminar bípedo con un golpe de talón ( Latimer y Lovejoy, 1989 ; Prang, 2015a), aunque queda por probar el papel de la morfología del calcáneo en la disipación de las fuerzas de impacto. Además, las orientaciones de las superficies articulares de las articulaciones en los fósiles tarsales y metatarsianos adultos y juveniles se parecen a las de los humanos modernos y, por lo tanto, se ha argumentado que son indicativas de arcos longitudinales y transversales ( DeSilva et al., 2018 ; Prang, 2015b ; Ward et al., 2018 ; Prang, 2015b ; Ward et al. al., 2011 ). Basándonos en estas características, y las conservadas en las huellas de Laetoli, llegamos a la conclusión de que A. afarensis probablemente caminó con golpe de talón plantigrado y utilizó alguna forma de arcos transversales y longitudinales para endurecer el pie.

La morfología de la articulación tarsometatarsiana alucal de A. afarensis es intermedia entre la de los humanos y los grandes simios en la concavoconvexidad de la superficie articular ( DeSilva et al., 2018 ; Gill et al., 2015 ; Proctor, 2010 ), lo que sugiere un dedo gordo que podría ser levemente secuestrado (pero ver Latimer y Lovejoy, 1990 ). Esto puede indicar la retención de cierta capacidad para usar el hallux al agarrar el pedal durante la locomoción arbórea. Esta noción se sustenta en la morfología de la superficie articular de la cabeza del primer metatarsiano, que tiene una orientación plantar similar a la de los chimpancés ( Fernández et al., 2016 , 2018), lo que indica estabilidad en las posturas de agarre. Las observaciones de los cazadores-recolectores humanos indican que el hallux puede ser extremadamente útil para agarrar durante la escalada, incluso en ausencia de oponibilidad con los otros dígitos ( Kraft et al., 2014 ). La presencia de un hallux más móvil puede haber provocado que A. afarensis se desprenda de su segundo y tercer metatarsiano durante el bipedalismo en lugar del primero como en los humanos ( Fernández et al., 2016 ), lo que corresponde a las impresiones relativamente superficiales debajo del primero. cabeza metatarsiana en las huellas de Laetoli ( Crompton et al., 2012 ; Hatala et al., 2016b ). Además, A. afarensis retuvo dedos relativamente largos (Susman et al., 1984 ), que habría mejorado el agarre del pedal sin comprometer la economía de la marcha bípeda ( Rolian et al., 2009 ). Esta especie poseía una morfología de articulación cuboide-metatarsiana similar a la humana, que se ha argumentado que indica un mediopié relativamente rígido poco adecuado para escalar ( DeSilva, 2010 ; Ward et al., 2011 ). Sin embargo, tanto los datos cinemáticos bípedos como los datos de rango de movimiento de cadáveres de humanos y chimpancés no muestran diferencias importantes entre las especies en la movilidad del mediopié ( Greiner y Ball, 2014 ; Holowka et al., 2017b ), lo que sugiere que esta característica no es un buen indicador. de capacidades locomotoras arbóreas.

Estos hallazgos apoyan la idea de que A. afarensis podría caminar bípedo con una mecánica del pie similar a la de los humanos, al tiempo que conserva algunas adaptaciones de agarre del pedal para la locomoción arbórea. Sin embargo, las características del pie de A. afarensis sugieren que la carrera bípeda no era un componente importante del comportamiento locomotor de esta especie. Primero, si A. afarensis poseía un arco longitudinal, probablemente era relativamente bajo ( DeSilva et al., 2018 ; Hatala et al., 2016a ) y, por lo tanto, es posible que no haya podido almacenar mucha energía elástica. En segundo lugar, los dedos relativamente largos de A. afarensisprobablemente habría causado momentos altos en la articulación metatarsofalángica durante la carrera y, por lo tanto, requirió la producción de fuerzas relativamente altas por parte de los músculos flexores digitales ( Rolian et al., 2009 ). Aunque correr en humanos no es más costoso que en otros mamíferos de masa similar ( Rubenson et al., 2007 ), las características del pie de A. afarensis junto con otras características poscraneales pueden haber equivale a un costo metabólico relativamente más alto de correr que habría impedido dependencia de las carreras de larga distancia para la subsistencia ( Bramble y Lieberman, 2004 ).

La investigación sobre la evolución del pie del australopitecino se ha centrado principalmente en A. afarensis , pero varios otros homínidos fósiles existieron aproximadamente al mismo tiempo con pies morfológicamente distintos. Un pie de homínido no atribuido de 3.4 millones de años de Burtele, Etiopía, muestra un hallux oponible como el de los simios africanos y, por lo tanto, puede haber usado una mecánica de caminar bípeda similar a la de A. ramidus ( Haile-Selassie et al., 2012 ). En Sudáfrica, un pie de 3,2 millones de años de Sterkfontein, probablemente Australopithecus africanus , también ha sido descrito como poseedor de una morfología indicativa de un hallux oponible ( Clarke y Tobias, 1995 ), pero esta evaluación ha sido cuestionada (McHenry y Jones, 2006 ). Además, un pie de 2 millones de años de Malapa, Sudáfrica, atribuido a Australopithecus sediba , muestra varias características que se argumenta que afectan la mecánica de la marcha bípeda, más notablemente un calcáneo grácil que carece de un proceso plantar lateral ( Zipfel et al., 2011 ) . Se ha argumentado que este hueso indica que A. sediba habría usado diferentes posturas de golpe de pie que los humanos modernos porque su talón no podría haber resistido las fuerzas de alto impacto ( DeSilva et al., 2013 ; Prang, 2015a ), pero nuevamente, la relación entre la morfología del calcáneo y la resistencia a la fractura queda por probar. Por lo tanto, no está claro si A. sedibacaminó bípedo con una mecánica del pie diferente a la de A. afarensis .

Etapa 3: Homo y la evolución del pie humano moderno

Dos sitios geológicamente contemporáneos pero geográficamente distantes han producido los restos fósiles más antiguos atribuidos al género Homo ( Fig. 8 C). Un pie de 1.8 millones de años de Olduvai en Tanzania, comúnmente atribuido al Homo habilis , incluye todos los huesos del tarso y metatarso y proporciona una fuerte evidencia de un hallux completamente en aducción y una morfología moderna de la articulación del mediopié similar a la humana ( Day y Napier, 1964 ; Susman y Stern, 1982 ). Metatarsianos fósiles asociados y un cuneiforme medial atribuido a Homo erectusdel sitio de Dmanisi de 1.8 millones de años en Georgia también proporciona evidencia de un hallux completamente en aducción, así como patrones de torsión del metatarso indicativos de un arco transversal similar al humano ( Pontzer et al., 2010 ). Dos huellas de huellas de 1,5 millones de años de la formación Koobi Fora en Kenia proporcionan más evidencia de la morfología del pie en los primeros Homo ( Fig. 8 C). Los tamaños de las impresiones sugieren homínidos con tamaños corporales modernos similares a los de los humanos ( Behrensmeyer y Laporte, 1981 ; Dingwall et al., 2013 ) y, por lo tanto, se han atribuido a H. erectus ( Bennett et al., 2009 ). La morfología de las huellas indica que H. erectusposeía un hallux más aducido y un arco longitudinal que era más alto que el aparente en las huellas de Laetoli ( Bennett et al., 2009 ; Hatala et al., 2016b ), lo que sugiere que la evolución de un arco similar al humano puede haber tenido lugar a expensas de habilidades de agarre alucal. Estas huellas son aproximadamente contemporáneas con el esqueleto casi completo pero sin pies de un individuo adolescente de H. erectus del sitio cercano de Nariokotome que muestra muchas características anatómicas que se argumenta que representan adaptaciones para la carrera de resistencia (ver Glosario) ( Bramble y Lieberman, 2004 ). Tomados en conjunto, estos hallazgos sugieren que la aparición de un arco longitudinal alto similar al humano en H. erectuspuede haber sido en parte una adaptación para el ahorro de energía elástica durante la carrera.

La evolución de los dedos de los pies más cortos representaría otra clara compensación entre la economía de carrera y el agarre del pedal ( Rolian et al., 2009 ), pero aún tenemos que descubrir huesos de dedos de los pies fósiles que puedan atribuirse firmemente a H. erectus o H. habilis . Como era de esperar, Homo neanderthalensis tiene dedos cortos ( Trinkaus y Hilton, 1996 ), pero esta especie es posterior a la primera aparición de H. erectus en más de un millón de años. Curiosamente, los huesos del pie de Homo naledi de 230.000 a 330.000 años de antigüedad descubiertos en el sitio de la cueva Rising Star en Sudáfrica conservan evidencia de proporciones modernas de dedos de los pies similares a los humanos, pero con una curvatura del eje de la falange similar a la de los gorilas (Harcourt-Smith et al., 2015 ). Se argumenta que esta curvatura indica una fuerte capacidad de agarre del pedal, pero la presencia de un hallux no oponible en aducción completa sugiere que H. naledi no retuvo adaptaciones arbóreas significativas en su pie. Por lo demás, el pie de H. naledi es muy moderno, similar al humano, aunque las orientaciones de la cabeza del astrágalo y el sustentaculum tali sugieren un arco longitudinal relativamente bajo. Sin embargo, las asociaciones entre estas características y la altura del arco en los humanos modernos son bajas y requieren más pruebas. Por lo tanto, todas las características derivadas del pie humano moderno relacionadas con la eficiencia energética durante la carrera aparecen en el género Homo (pero para una sorprendente excepción, consulte el Cuadro 1 ).Recuadro 1. El pie impar de Homo floresiensis

Un espécimen de pie casi completo (LB1) de 60.000 a 100.000 años de la isla de Flores se atribuye al enigmático fósil homínido Homo floresiensis ( Sutikna et al., 2016 ). Esta especie se distingue de todos los homínidos contemporáneos por su estatura notablemente baja y su pequeño tamaño endocraneal, así como por una mezcla interesante de características compartidas con el Homo y con los homínidos anteriores, incluidos los australopitecinos ( Brown et al., 2004 ; Jungers et al., 2009a ; Larson et al., 2009 ). El pie de H. floresiensisno es una excepción. En general, el pie LB1 es extremadamente largo en relación con la longitud de la pierna, en parte debido a los dedos largos proporcionados de manera similar a los de los chimpancés ( Jungers et al., 2009b ). El pie también muestra un hallux en aducción completa, pero su primer metatarsiano es relativamente corto, y sus huesos cuboides y navicular tienen una forma similar a la de los simios africanos, lo que sugiere un arco longitudinal que solo estaba débilmente desarrollado o ausente ( Jungers et al., 2009b ). Estas características no excluyen la marcha bípeda efectiva, ya que un pie largo debería reducir los costos metabólicos asumiendo el uso de plantígrados con golpe de talón ( Cunningham et al., 2010 ; Webber y Raichlen, 2016).), y podrían haberse utilizado mecanismos alternativos para endurecer el pie incluso en ausencia de un arco longitudinal ( Bates et al., 2013 ; Venkadesan et al., preprint de 2017 ). Sin embargo, al carecer de un arco longitudinal similar al humano, H. floresiensis no habría podido aprovechar los importantes ahorros de energía elástica en su pie ( Stearne et al., 2016 ), y sus dedos largos habrían requerido una gran producción de fuerza muscular durante la carrera. ( Rolian et al., 2009 ). Por lo tanto, estas características son incompatibles con la adaptación a la carrera de resistencia, lo cual no es sorprendente dado que H. floresiensisprobablemente era endémico de una pequeña isla boscosa. Queda por determinar si esta especie retuvo la morfología de sus patas de un ancestro primitivo similar al australopitecino o si la evolucionó secundariamente al habitar en Flores ( Jungers et al., 2009b ). Imagen del esqueleto del pie modificada según Jungers et al. (2009b) .

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Observaciones finales

Las notables diferencias entre los pies de los humanos y los de los grandes simios han dado lugar a más de un siglo de debate sobre cómo y por qué el pie humano evolucionó para convertirse en lo que es. Los modelos biomecánicos recientemente desarrollados y refinados nos ayudan a comprender las funciones adaptativas de las características únicas del pie humano, así como los datos experimentales recientes de estudios de la locomoción de los grandes simios, y nos permiten definir un nuevo marco para comprender la evolución del pie hominoide. Argumentamos que en lugar de simplemente dicotomizar la anatomía del pie humano y del gran simio, debemos reconocer que estas especies comparten algunas características, como el uso de posturas plantígradas del pie y la capacidad de endurecer las articulaciones del mediopié durante el empuje, lo que habría sido ventajoso para el bipedalismo. en su LCA. Posteriormente, los primeros homínidos desarrollaron características como un arco longitudinal incipiente y un hallux relativamente en aducción que habrían mejorado la mecánica de empuje durante la marcha bípeda al tiempo que permitían la retención de algunas habilidades de agarre del pedal. Finalmente, con un mayor compromiso con la locomoción terrestre y una dependencia de caminar y correr largas distancias, los homínidos perdieron la mayoría de sus adaptaciones arbóreas a favor de un arco longitudinal completamente desarrollado con capacidades de almacenamiento de energía elástica.

La evidencia reciente que respalda el modelo de resorte del pie humano al correr pero no al caminar tiene implicaciones importantes para comprender el valor adaptativo de un arco longitudinal. Teniendo en cuenta los mecanismos alternativos para endurecer el mediopié durante la marcha (por ejemplo, la actividad muscular intrínseca del pie, el arco transversal), una ventaja selectiva importante del arco longitudinal puede ser permitir el almacenamiento de energía elástica durante la carrera de larga distancia. Si es cierto, entonces la principal compensación de la evolución de un pie humano moderno puede no ser caminar versus escalar, sino escalar versus correr, encajando en el escenario propuesto por Bramble y Lieberman (2004).más generalmente para la evolución de la anatomía postcraneal humana. Las investigaciones futuras deberían centrarse en probar esta compensación mediante la exploración de cómo las características como la altura del arco y la rigidez en los seres humanos influyen en el rendimiento al correr versus caminar y la movilidad intrínseca del pie. Además, se necesita más investigación sobre cómo funciona el pie en comportamientos fuera de la locomoción en estado estable, como interacciones agresivas, situaciones que requieren una aceleración rápida o maniobras en entornos complejos. Tales comportamientos también podrían tener efectos importantes en la aptitud y, por lo tanto, estudiarlos es fundamental para determinar las fuerzas selectivas que dieron forma al pie humano moderno.